СЕЗОННАЯ ИЗМЕНЧИВОСТЬ МОРФОЛОГИЧЕСКИХ ПРИЗНАКОВ PONTIA EDUSA F. (LEPIDOPTERA: PIERIDAE) В УСЛОВИЯХ ЮЖНО-УРАЛЬСКОЙ ЛЕСОСТЕПИ

SEASONAL VARIATION OF MORPHOLOGICAL FEATURES IN PONTIA EDUSA F. (LEPIDOPTERA: PIERIDAE) IN THE SOUTHERN URAL STEPPE ZONE

 

Т.С.Ослина, А.О.Шкурихин

T.S.Oslina, A.O.Shkurikhin

Институт экологии растений и животных УрО РАН

(620144, г. Екатеринбург, ул. 8 Марта, 202)

Institute of Plant and Animal ecology Ural branch of RAS

(202, 8 Marta street, Yekaterinburg, Russia, 620144)

e-mail: algolilline@rambler.ru

 

В работе представлены результаты изучения сезонной изменчивости размеров и крылового рисунка Pontia edusa в условиях южно-уральской лесостепи. Выявлено сходство между осенними и весенними генерациями вида, прежде всего в степени меланизации базальной части крыльев. Полученные результаты трактуются как специфические адаптации имаго P. edusa, связанные с терморегуляцией.

In the present paper we studied the seasonal variation of size and wing color pattern of Pontia edusa in the Southern Ural steppe zone. The similarity was found between spring and autumn generations mainly in the degree of basal wing part melanization. The results are discussed as specific adaptations of P. edusa imago related to termoregulation. 

Введение. Термин «сезонные адаптации» очень широко используется в энтомологической эколого-физиологической литературе. А.Х.Саулич и Д.Л.Мусолиным было предложено под сезонными адаптациями понимать физиологические, биохимические, морфологические и поведенческие особенности, повышающие способность организмов выживать, максимально эффективно использовать ресурсы среды и формировать специфический тип годичного цикла в условиях выраженной сезонности климата [4]. К настоящему времени предложено несколько вариантов классификации сезонных адаптаций насекомых. Так, М.Таубер с соавторами разделяет все сезонные адаптации на три категории – покой, сезонные миграции и сезонный полифенизм [9]. Под сезонным полифенизмом понимают ежегодно повторяющуюся смену частот фенотипов под влиянием сезонных экологических факторов [8, 9]. Определенную сложность представляет анализ случаев, в которых трудно выделить дискретные морфы (фенотипы), на основе анализа частот которых, как правило, изучают полиморфизм в популяциях [4].

Ярким примером полифенизма как сезонной адаптации у насекомых является контроль окраски. У дневных чешуекрылых семейства Pieridae широко распространено явление полифенизма в окраске, прежде всего, в степени меланизации крыльев. Большинство авторов связывают явление полифенизма в степени меланизации с особенностями их терморегуляции [10, 5, 6].

В условиях лесостепной зоны Южного Урала для Pontia edusa (F.) характерен лёт с апреля по сентябрь, причем, весеннее поколение представлено мигрантами с более южных территорий. Их потомство формирует, как правило, одно летнее оседлое поколение, чье потомство вымерзает зимой. В благоприятные годы могут развиваться бабочки третьего, осеннего поколения, которые по величине напоминают бабочек весеннего поколения, а по окраске – летнего [3]. Лёт разных генераций рапсовой белянки в течение сезона происходит в сильно отличающихся погодных условиях. Принимая во внимание значение крылового рисунка белянок для терморегуляции, следует ожидать значительных различий крылового рисунка между генерациями.

Материалы и методы. Материалом для настоящей статьи послужили сборы P. edusa, сделанные с помощью стандартного энтомологического сачка во время маршрутных учетов в течение полевого сезона 2010 г. Учеты проводили в условиях полевого стационара, расположенного в Челябинской обл. (Каслинский р-н., пос. Метлино, 55° 46' с.ш., 60° 43' в.д.) с 13 мая по 14 сентября ежедневно, за исключением дождливых дней, в первой половине дня и в полуденные часы. Общая длина маршрутов составила около 5 км. Поселок Метлино расположен на берегу озера Кожакуль. Согласно схеме ботанико-географического районирования Челябинской области Б.П.Колесникова [2], данная территория расположена в лесостепной зоне Зауралья и Западно-Сибирской равнины, подзоне северной лесостепи.

В ходе исследования было собрано 522 самца и 370 самок P. edusa, из которых у 126 и 64 экземпляров соответственно были измерены площади крыльев и элементов крылового рисунка.

Анализ сезонной изменчивости проводили по измерениям площадей меланиновых элементов крылового рисунка. Для этого с помощью фотоаппарата Canon Eos 450D были получены цифровые изображения крыльев. Коллекция крыльев белянок хранится в лаборатории эволюционной экологии ИЭРиЖ УрО РАН. Затем в пакете программ Siams Mesoplant были измерены площади крыльев и элементов крылового рисунка - всего 18 признаков (рисунок 1). Все измерения были сделаны по левой стороне особи.

Рисунок 1. Схема измерения площадей меланиновых элементов крылового рисунка P. edusa (слева – дорзальная сторона, справа – вентральная сторона крыла)

Интенсивность окраски элементов рисунка оценивали визуально по бальной шкале: слабая окраска соответствовала 1 баллу, средняя степень интенсивности – 2 баллам, максимально интенсивная окраска – 3 баллам.

Статистическую обработку результатов проводили в программах Statistica 6.0 и Past 2.00.

Результаты и обсуждение. С целью изучения сезонной изменчивости площадей крыльев нами был проведен однофакторный дисперсионный анализ. Для этого выборка P. edusa была разделена на три подвыборки в соответствии с динамикой лёта весенней, летней и осенней генераций в течение лета 2010 года (рисунок 2).

Рисунок 2. Сезонная динамика относительного обилия самцов и самок P. edusa в окр. пос. Метлино (p – среднее обилие в декаду ± ошибка выборочной доли, I, II, III – весеннее, летнее и осеннее поколения, соответственно) 

Дисперсионный анализ признаков самцов P. edusa выявил достоверную зависимость площадей крыльев от времени лёта (F=4,86, p<0,01). Результаты апостериорного теста Тьюки показали, что площадь крыльев самцов осеннего поколения достоверно меньше площади крыльев самцов весеннего и летнего поколений, которые, в свою очередь, между собой не различаются. Для самок P. edusa достоверных различий не обнаружено, что возможно объясняется недостаточным объемом подвыборок (рисунок 3).

Рисунок 3. Результаты дисперсионного анализа изменчивости площадей крыльев P. edusa (среднее ± доверительный интервал) в зависимости от времени вылета генерации (А – самцы, Б – самки) 

Далее мы провели анализ главных компонент (PC) дисперсии площадей меланиновых элементов рисунка P. edusa для каждого пола в отдельности. Затем, на основании собственных чисел PC, провели канонический анализ различий по экспрессии меланиновых элементов крылового рисунка между тремя генерациями.

Канонический анализ площадей элементов крылового рисунка самцов Pontia edusa (рисунок 4А) показывает, что вдоль первой канонической оси проявились различия между поколениями. Весеннее поколение достоверно отличается от летнего (D2=2,43, р<0,01) и осеннего поколения (D2=2,77, р<0,01). Имаго летнего поколения достоверно отличаются от осеннего (D2=0,78, р<0,01). Канонический анализ площадей элементов крылового рисунка самок P. edusa (рисунок 4Б) выявил достоверные различия только между имаго летнего и осеннего поколений (D2=3,49, р<0,01).

Рисунок 4. Результаты канонического анализа площадей элементов крылового рисунка P. edusa ( А – самцы, Б – самки)

Для самцов и самок P. edusa осеннего поколения характерна большая площадь базального затемнения на дорзальной и вентральной сторонах передних крыльев, а также большая площадь пятен системы Е3 на дорзальной стороне передних и задних крыльев. Своеобразие весеннего поколения самок заключается в большем развитии базального затемнения на обеих сторонах передних крыльев, а также большей площадью пятен системы Е3 не только на дорзальной стороне передних и задних крыльев, но и на вентральной стороне переднего крыла.

Сезонную изменчивость интенсивности окраски элементов крылового рисунка оценивали с помощью критерия Краскела-Уоллеса. Анализ интенсивности окраски элементов крылового рисунка самцов P. edusa не выявил каких-либо различий между бабочками разных поколений. Самки P. edusa весеннего поколения отличаются от летнего и осеннего более интенсивной окраской базального затемнения дорзальной поверхности переднего крыла. А самки осеннего поколения отличаются от летнего более интенсивной окраской вентральной стороны заднего крыла.

Таким образом, анализ сезонной изменчивости площади элементов крылового рисунка P. edusa выявил сходство между осенними и весенними генерациями, проявившееся в большей степени развития базального затемнения и системы пятен Е3 как на дорзальной, так и вентральной стороне крыльев. Вероятнее всего, в основе этих трансформаций лежат фундаментальные онтогенетические (эпигенетические) процессы, от которых во многом зависит, как осуществляется процесс становления, формирования, поддержания и изменения природных популяций животных [1]. Для поливольтинных полифеничных видов характерна сложная система фенотипической детерминации, с определенной иерархией факторов, как внешних, так и генетически обусловленных, которая может изменяться в наиболее адаптивном направлении [7]. Полученные нами результаты можно трактовать как адаптации имаго разных поколений P. edusa к разными погодным условиям в течение их лёта.

Благодарности. Авторы выражают сердечную признательность д.б.н., профессору, зав. лаборатории эволюционной экологии ИЭРиЖ УрО РАН А.Г.Васильеву за содействие в организации исследования и ценные замечания, с. н. с. лаборатории эволюционной экологии ИЭРиЖ УрО РАН к.б.н. Захаровой Е.Ю. за помощь в обсуждении результатов.

Работа поддержана грантом РФФИ 11-04-00720-а, проектами 12-П-4-1048 Программы Президиума РАН и 12-С-4-1031 Программы фундаментальных исследований, выполняемых совместно организациями УрО, СО и ДВО РАН, а также НШ-5325.2012.4. 

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ:

  1. Васильев А.Г. Эволюционно-экологический анализ устойчивости популяционной структуры вида (хроно-географический подход) / А.Г.Васильев, И.А.Васильева, В.Н.Большаков. Екатеринбург: Изд-во «Екатеринбург», 2000. 132 с.
  2. Колесников Б.П. Очерк растительности Челябинской области в связи с ее геоботаническим районированием // Флора и растительность Ильменского государственного заповедника им. В.И.Ленина. Свердловск: УФАН СССР, 1961. Вып. 8. С. 105-129.
  3. Львовский А.Л. Булавоусые чешуекрылые Восточной Европы / А.Л.Львовский, Д.В.Моргун. М.: Т-во научных изданий КМК, 2007. 443 с.
  4. Саулич А.Х. Времена года: Разнообразие сезонных адаптаций и экологических механизмов контроля сезонного развития полужесткокрылых (Heteroptera) в умеренном климате / А.Х.Саулич, Д.Л.Мусолин // Стратегии адаптаций наземных членистоногих к неблагоприятным условиям среды: Сборник памяти профессора Виктора Петровича Тыщенко (к семидесятилетию со дня рождения). СПб, 2007. Труды БиНИИ СПбГУ, Т. 53. С. 25–106.
  5. Espeland M. Ecomorphological and genetic divergence between lowland and montane forms of the Pieris napi species complex (Pieridae, Lepidoptera) / M. Espeland, K. Aagaard, T. Balstad et al. // Biol. Jour. of the Linnean Soc. 2007. Vol. 92. P. 727-745.
  6. Kingsolver J.G. Dissecting correlated characters: adaptive aspect of phenotypic covariation in melanization pattern of Pieris butterflies / J.G.Kingsolver, D.C.Wiernasz // Evolution. 1986. V. 43, N. 3. P. 491-503.
  7. Shapiro A.M. Polyphenism, Phyletic Evolution, and the Structure of the Pierid Genome / A.M.Shapiro // Journ. of Res. on the Lepidoptera. 1984. V. 23, N. 3. P. 177-195.
  8. Shapiro A.M. Seasonal Polyphenism / A.M. Shapiro // Evol. 1976a. V. 9. P. 259-333.
  9. Tauber M.J. Seasonal Adaptations of Insects / M.J.Tauber, C.A.Tauber, S.Masaki. N.Y. Oxford Univ. Press, 1986. 411 p.
  10. Watt W.B. Adaptive significance of pigment polymorphism in Colias I. Variation of melanin pigment in relation to thermoregulation / W.B.Watt // Evolution. 1968. V. 22, N. 3. P. 437-458.